1937年鄧普頓回到美國，進入美林證券的前身之一的Fenner&Beane工作，開始了華爾街生涯。1940年，他通過收購一家小型投資顧問企業(yè)，建立起自己的基金業(yè)務。當時他管理的資產是200萬美元，而到1967年出售該公司時，公司管理的資產已經達到4億美元。

鄧普頓的投資特點是，在全球范圍內梳理、尋求已經觸底但又具有優(yōu)秀遠景的行業(yè)，投資標的都是被大眾忽略的企業(yè)。他經常把低進高出發(fā)揮到極致。

1954年，鄧普頓進入共同基金領域，建立了“鄧普頓增長基金”。這是最大也是最成功的國際投資基金之一。鄧普頓的基金公司從不雇傭銷售人員，完全依靠投資表現(xiàn)來吸引顧客。1992年，他以4.4億美元的價格出售他的基金公司，此時旗下管理的資產已經高達220億美元。

1968年，為了避稅以及遠離華爾街的噪音，鄧普頓宣布放棄美國國籍，長居巴哈馬。他認為，如果一直待在曼哈頓，所見的人、所談的事和其他人一模一樣，要想進行逆向操作就變得無比困難。

但是鄧普頓仍然努力工作。20世紀50年代至60年代，即使在喪偶鰥居、獨力撫養(yǎng)3個孩子的8年里，他也是每星期工作80個小時。搬遷到巴哈馬后，一直到他80多歲時，仍然每個星期工作60個小時。他自己估計，除去宗教節(jié)目，一輩子總共只花了84小時看電視。

在鄧普頓看來，移居巴哈馬后的投資表現(xiàn)甚至優(yōu)于住在紐約期間。80年代中期，他是日本熊市到來前最早撤離的投資者之一。1992年，鄧普頓就預測“今后十年會是最快樂的時期，也是進步最快的時期”，“美國和歐洲的景氣會迅速上升”。而在網絡泡沫的瘋狂時期，他做空一些高層管理者即將可以合法拋售手里股票的網絡公司，幾個星期內再度賺進8000萬美元。

鄧普頓無疑是一個成功的投資者，也是一個終生陶醉于科學、靈性領域及其對于生命意義的共同聯(lián)系的億萬富翁。他把自己的大部分資產用來資助靈性領域以及基礎學科的研究。他認為，靈性的成功——信仰和商業(yè)上的成功應該是交相呼應的。他管理的共同基金每年開年會時，都是以禱告開始，而且堅持認為一個不道德的事業(yè)終將是會失敗的。